Red Fox Breeding – Mating & Monogamy

In zijn bijdrage aan het compendium The Wild Canids uit 1975, classificeerde de bekende gedragsdeskundige Mike Fox de caniden in drie groepen, gebaseerd op hun voortplantingssysteem. Fox beschouwde de Vulpes als ‘Type 1’ kanidachtigen, gebaseerd op het feit dat ze tijdelijk monogaam zijn – d.w.z. dat het paar zich scheidt nadat de jongen zelfstandig zijn geworden. Historisch werd echter lang aangenomen dat vossen volledig monogaam waren en, in hun artikel uit 1935 in de Proceedings of the Zoological Society of London, merkten Idwal Rowlands en Alan Parkes op:

“De zilvervos is eigenaardig in die zin dat de grote meerderheid strikt monogaam is. Dit is zo duidelijk vastgesteld dat paren enige tijd voor het broedseizoen moeten worden samengesteld, en als een mannetje sterft of weigert te paren als het zover is, is het moeilijk of onmogelijk een ander mannetje te vinden dat wel met zijn vrouwtje wil paren. Als een reu wordt gekoppeld aan twee voedsters zal hij paren met de ene, waarschijnlijk de eerste in bronst, en de andere negeren of bestrijden.”

Op vergelijkbare wijze schreef L. Harrison Matthews in 1952:

“Het mannetje is monogaam en paart gewoonlijk slechts eenmaal met zijn vos; als zijn partner wordt gedood weigert hij gewoonlijk een andere te nemen, een voorbeeld van trouw dat bij andere wilde dieren onbekend is.”

De overtuiging dat vossen monogaam zijn, was halverwege de jaren negentig nog steeds een conventionele wijsheid, al hebben sommige natuuronderzoekers al een tijdje hun vermoedens dat dit niet het geval zou kunnen zijn. In een nogal obscuur artikel voor het Scottish Zoo and Wildlife magazine in 1949, schreef de Northumberland naturalist Henry Tegner:

“Deskundige autoriteiten op het gebied van de vos, zoals J. Otho Paget en J. Fairfax-Blakeborough benadrukken de monogame aard van de hondvos, maar net zoals we de filanderaar onder de mensen krijgen, ben ik ervan overtuigd dat we hetzelfde krijgen bij het vulpine ras.”

Monogamie is over het algemeen zeldzaam onder de zoogdieren en in de overgrote meerderheid van de gevallen is er eigenlijk sprake van sociale monogamie – d.w.z. dat een nieuwe partner wordt geaccepteerd na de dood van de vorige. De situatie bij vossen is nogal complex en, zoals we zullen zien, is de aanwezigheid van monogamie of promiscuïteit grotendeels gebaseerd op de beschikbaarheid van hulpbronnen en de populatiedichtheid.

In eerste instantie althans lijken vossen monogaam, in die zin dat zij gewoonlijk in paren (of kleine familiegroepen) leven en het dominante mannetje paart met het dominante vrouwtje. Deze paarband lijkt levenslang te duren, hoewel het hoge sterftecijfer in sommige populaties ertoe kan leiden dat ongeveer 80% van de broedpopulatie uit nieuwe paren bestaat, als gevolg van de dood van een partner. Er zijn meldingen van kennelijk sterke emotionele banden tussen het paar, en Macdonald verhaalde van een merkwaardig “rouwgedrag” bij een hondsvos nadat zijn partner en welpen waren gedood bij het uitgraven en vergassen van de grond; hij zwierf over bijna het gehele territoriumgrens en blafte regelmatig met de staccato “wow-wow-wow”-roep die zo vertrouwd is bij vossen. Ik kom zo terug op het onderwerp monogamie, maar zal eerst het proces tot aan de paring behandelen.

Het loont om reclame te maken

Zoals gezegd, is de vos in de winter ongeveer drie weken lang bronstig en gedurende één tot zes dagen van deze periode (oestrus) is zij ontvankelijk voor een dekking door de hond. Bijgevolg zal de hond gedurende deze paar weken vaak “paringswachters” zijn – de hond en het vrouwtjesvos slapen, reizen en jagen zelfs samen (gewoonlijk met de hond achter het vrouwtje aan) en wanneer het vrouwtje de bronst nadert, kan zij paringspogingen van de hond toestaan. In sommige gevallen kunnen meer dan één mannetje de aandacht trekken van één enkel wijfje en er is een verslag van het Pogonno-Losinoe eilandreservaat in Moskou van vier mannetjes die één vixen achtervolgden.

David Macdonald observeerde dat, als het vixen de bronst nadert, het mannetje zo dicht volgt als het vixen toestaat, zijn borstel “ram-rod straight” houdt, plast op elk voorwerp dat hij passeert en toont geen waarneembare interesse in voedsel. De hond zal ook alle geursporen die het wijfje achterlaat nauwkeurig onderzoeken en een ongepaard wijfje zal tijdens de bronst vaak geursporen achterlaten. In haar boek The Blood is Wild uit 2001 beschreef Bridget MacCaskill het gedrag van haar handgefokte vos tijdens een wandeling in haar eerste broedseizoen:

“Ze trok me mee alsof we nergens snel genoeg konden komen, overal liet ze haar sporen achter, op paden, stukjes mos, platte keien, en in het algemeen zorgde ze ervoor dat de vossenwereld wist dat ze een partner wilde.”

Ook de bioloog David Macdonald van de Universiteit van Oxford merkte in zijn boek Running with the Fox op, hoe zijn met de hand gefokte vos “token mark” (d.w.z.

De kunst van het paren

De eerste pogingen van de hond om de vos te bestijgen worden meestal afgeslagen met veel gekir en gesnater van de vos, maar als ze ontvankelijk is zal ze toestaan dat de hond haar bestijgt en het paar zal paren – ze kunnen meerdere keren paren tijdens haar oestrus. Vlak voor en tijdens de paring is er vaak veel vocalisatie (in de vorm van korte jammeren en krijsen) van beide partijen en een onderdanige houding (zie: Gedrag en socialiteit) van de vixen kan de copulatie bevorderen. Een van de beste beschrijvingen van vossenparingen die ik ben tegengekomen is van MacCaskill, die het gedrag beschreef vóór, tijdens en na de paring van haar vos (Rusty genaamd) met een vreemdeling. Vanuit haar uitkijkpost in een boom op een bitterkoude winternacht observeerde MacCaskill:

“Er klonken gilletjes van opwinding als ze elkaar ontmoetten en snel gekwetter als ze samen op hun achterpoten gingen staan om te boksen en te bijten. De hond speelde gretig, snuffelde aan haar achterwerk. Onderdanig en uitnodigend, rolde Rusty zich om en toonde haar lichtgrijze onderlijf. Ze plaagde hem, flirtte met hem, leidde hem op, de hele tijd haar ogen inschattend wat hij nu zou doen. Twee keer stond ze voor hem, schijnbaar gewillig, maar elke keer als zijn poot op haar flank kwam, gromde ze en wurmde zich weg. De voorbereidingen waren voorbij, de feeks slenterde weg, onverschilligheid veinzend. De hond, gretig en hijgend, volgde meteen. De feeks hurkte om haar teken achter te laten. De hond duwde haar opzij om te snuffelen, schrapen, en nog eens snuffelen. Meer tsjilpende geluiden van het vrouwtje. Net toen ik me begon af te vragen of ze ooit zouden paren, stond ze plots op en liet de hond toe haar te bestijgen. De daad was niet anders dan alle andere die we hadden gezien – een onderdanige vrouwtjeshond, een hond die instinctief wist wat hij moest doen, en een pijnlijke koppeling, te oordelen naar het geschreeuw van woede van de vrouwtjeshond.”

De paring duurt slechts enkele seconden en na de ejaculatie blijft het paar tot 90 minuten (zie boven) aan elkaar vastzitten – een ‘copulatoir slot’ – als gevolg van het samentrekken van de vagina van de vos en de zwelling van het bulbus glandis-weefsel aan het uiteinde van de baculum van de hondenvos, zoals eerder beschreven. Niet-succesvolle paringen (d.w.z. die welke niet tot een zaadlozing leiden), en dat kunnen er meerdere zijn tijdens een enkele paringssessie, lijken niet tot een blokkering te leiden. Succesvolle paringen (d.w.z. paringen die tot een zaadlozing leiden) blijken immers vaak te worden voorafgegaan door een aantal ‘stuwende’ paringen, en dit stuwende gedrag kan een noodzakelijke voorafschaduwing van de zaadlozing zijn.

De copulatoire sluiting is geëvolueerd als een methode om de best mogelijke kans op bevruchting te bieden, door te voorkomen dat andere mannetjes gedurende deze tijd met het vrouwtje paren (waardoor het sperma van de hond een tijdsvoordeel heeft ten opzichte van dat van eventuele concurrenten). Eenmaal opgesloten tilt de hond zijn achterpoot over de rug van het vrouwtje en gaan de twee rug aan rug staan: een evolutionair mechanisme dat hen in staat stelt zich te verdedigen tegen eventuele roofdieren. Deze vergrendeling is blijkbaar zeer sterk en ik ben een (weliswaar niet geverifieerd) verslag tegengekomen van een dame die in haar achtertuin kwam en tegen twee opgesloten vossen schreeuwde, waarop de ene over een muur wegliep en de andere achter zich aan sleepte.

Het is vreemd dat John Sparks in zijn boek uit 1999, Battle of the Sexes, melding maakt van copulatoire stekkers bij vossen. Copulatiepluggen zijn kleine geleiachtige verstoppingen die mannetjes inbrengen in de vagina van een wijfje waarmee ze net hebben gepaard, in een poging te voorkomen dat ze met iemand anders paart. Het is bekend bij sommige diergroepen (vooral knaagdieren), maar Sparks schrijft:

“Bij vossen en bij oostelijke grijze eekhoorns in de VS verijdelen de vrouwtjes de pogingen van de mannetjes om verdere kuisheid af te dwingen door binnen enkele seconden na de paring zelf de rubberachtige copulatiepluggen te verwijderen…”

Hoewel dit zeker het geval is bij eekhoorns, heb ik geen verdere verwijzing naar dit fenomeen bij vossen kunnen vinden en vraag ik me af of Sparks het eigenlijk over vosseekhoorns heeft – het lijkt mij dat de copulatoire sluis in wezen inhoudt dat het mannetje zichzelf tot copulatoire plug maakt. Aangezien een mannetje tijdens haar oestrus verschillende keren met hetzelfde wijfje kan paren, lijkt het bovendien onwaarschijnlijk dat hij een plug zou gebruiken die het proces later voor hemzelf moeilijker zou maken. MacCaskill beschreef verder hoe, na ongeveer 30 minuten, het paar zich losmaakte en samen stond te rekken en te geeuwen alvorens zich samen op te krullen en te gaan slapen. Een interessante observatie van sommige pelsdierfokkerijen is dat hun dieren tijdens het broedseizoen in volledige afzondering moeten worden gehouden, anders zullen zij niet paren.

Allemaal voor één? Of één voor allen?

Ik heb al gezegd dat vossen vaak voor het leven lijken te paren, maar dat betekent niet dat er sprake is van monogamie. Zodra het vrouwtje niet meer in bronst is, hoeft de reegeitvos haar niet langer te bewaken en kan hij vertrekken, meestal tijdelijk, om op zoek te gaan naar andere paringsmogelijkheden. Speuronderzoek in Bristol heeft bijvoorbeeld uitgewezen dat, nadat het dominante wijfje haar bronst heeft beëindigd, het mannetje vaak snel zijn gebied uitbreidt – in veel gevallen meer dan een verdubbeling van de afstand waarover hij reist – om de kans te vergroten dat hij andere ontvankelijke wijfjes tegenkomt. Tijdens deze voortplantingsbewegingen lijkt het erop dat de vossen actief binnendringen in de kerngebieden van naburige territoria (een heel ander patroon dan wanneer vossen zich verspreiden).

Hondenvossen in Bristol bleken jongen te hebben verwekt op aanzienlijke afstand van hun territorium en in één geval doorkruiste een mannetje de territoria van 18 naburige groepen op zoek naar nieuwe partners, hoewel de “gemiddelde” hond 2,7 territoriumdiameters doorkruiste. Vermoedelijk verklaart de waarneming in Bristol dat wanneer wijfjes zich verspreiden, zij vaak naar naburige groepen trekken, waardoor een hoge graad van verwantschap tussen groepen in aangrenzende territoria ontstaat, waarom dominante mannetjes verscheidene territoria verder trekken op zoek naar paringsmogelijkheden. Deze “partnerzoektochten” vinden hoofdzakelijk plaats in januari en februari (juni en juli in Australië), waarbij het grootste deel (iets meer dan 70% in Bristol) in de tweede helft van januari plaatsvindt. De mammologen van Bristol hebben ook vastgesteld dat vossen, naarmate hun bronst nadert, vaak meer tijd doorbrengen in de periferie van hun verspreidingsgebied; dit brengt hen vermoedelijk in contact met meer mannetjes dan wanneer zij in hun kerngebied zouden blijven. Vossen zijn in deze periode zeer luidruchtig (zie Mededeling) en deze roep lijkt te worden gebruikt om hen te helpen elkaar te vinden, waardoor ze minder tijd aan zoeken hoeven te besteden.

Intrusion in de kerngebieden van andere vossen leidt steevast tot meer confrontatie en dus de kans op gevechten. De piekperiode voor de sterfte van mannetjes is dan ook januari en februari, omdat zij ofwel gedood worden in gevechten om de toegang tot wijfjes (de frequentie van bijtwonden neemt in deze tijd van het jaar toe) ofwel overreden worden tijdens hun langeafstandsbewegingen. Bovendien schijnen de mannelijke vossen tijdens deze voortplantingsbewegingen niet te eten en dus aan lichaamsconditie in te boeten. In een artikel in het Journal of Mammalogy van 1998 presenteerde Paolo Cavallini de resultaten van zijn studie van 205 hondenvossen uit Pisa in Italië.

Cavallini stelde vast dat grotere mannetjes tijdens de piek van het voortplantingsseizoen veel minder aten dan kleinere mannetjes, en dat dit kort daarna weer normaal werd. Vrouwtjes en kleinere mannetjes aten consistent gedurende de hele periode, zij het dat kleinere mannetjes gewicht verloren gedurende het seizoen. Cavallini suggereert dat dit wijst op grootte-afhankelijke alternatieve paringsstrategieën bij rode vossen, zoals:

“… groter dan gemiddelde mannetjes (met betere kansen op succes in directe confrontatie) besteden minder tijd aan jagen en foerageren en investeren zwaarder in voortplanting. Zij kunnen meer bewegen, met andere mannetjes vechten en proberen met meerdere wijfjes te paren … Kleine mannetjes kunnen voorzichtiger zijn, hun stofwisselingskosten minimaliseren en regelmatig blijven voeden.”

Zusje van een ander

Dus ondanks de aanvankelijke perceptie dat vossen volledig monogaam zijn, suggereren speur- en dieetstudies dat het plaatje gecompliceerder is. Pas vrij recent zijn er genetische gegevens beschikbaar gekomen om de vraag te helpen beantwoorden. Een studie van de Universiteit van Bristol, gepubliceerd in het tijdschrift Behavioural Ecology in 2004, onthulde gemengd vaderschap in stedelijke vossennesten. Monogamie werd waargenomen of verondersteld in slechts ongeveer de helft van alle broedpogingen; het kwam vaak voor dat vrouwtjes door meer dan één hond werden gedekt (polyandrie) en dat mannetjes met meer dan één vos paarden (polygynie). Wanneer gekeken werd naar nesten waarvan het vaderschap bekend was, bleken 16 nesten (38%) het product te zijn van meer dan één vader, terwijl dit aantal steeg tot 20 (69%) wanneer de nesten van onbekend vaderschap werden meegenomen in de analyse.

Gemiddeld was elk nest het product van twee vaders, hoewel overal tot zeven verschillende reuen verantwoordelijk kunnen zijn geweest voor het verwekken van een enkel nest. Nog interessanter was de vaststelling dat van de 30 nesten waarvan het vaderschap kon worden vastgesteld, er slechts zes (20%) werden verwekt door mannetjes uit dezelfde sociale groep. Het bleek dat, hoewel zowel dominante als ondergeschikte vrouwtjes paarden met mannetjes binnen hun sociale groep, de meerderheid van de jongen van ondergeschikte vrouwtjes verwekt werden door mannetjes buiten hun groep. Dominante en ondergeschikte wijfjes brachten jongen voort met dominante en ondergeschikte mannetjes van andere sociale groepen, maar dominante vossenbokken brachten geen jongen voort met ondergeschikte mannetjes van hun groep. Dominante individuen van beide geslachten plantten zich voort bij elke broedgelegenheid, terwijl de ondergeschikte individuen dit slechts 40% (mannetjes) of 56% (vrouwtjes) van de tijd deden. Incest (d.w.z. paren met verwanten) werd waargenomen, maar dit komt zelden voor.

Interessant is dat voedsel ook een rol kan spelen bij deze promiscuïteit. Een onderzoek bij poolvossen (Vulpes lagopus) door Cassandra Cameron en collega’s van de Université du Québec à Rimouski in Canada, gepubliceerd in Behavioural Ecology in 2011, meldt dat paringen tussen paren vaker voorkomen in gebieden waar voedsel in overvloed aanwezig is, terwijl vossen eerder geneigd zijn tot monogamie in gebieden waar voedsel schaars is. Een soortgelijke waarneming werd gedaan door Cynthia Zabel en Spencer Taggart bij de rode vossen van Round Island, Alaska in het begin van de jaren 1980.

In een artikel aan Animal Behaviour in 1989 melden Zabel en Taggart dat polygynie voorkwam bij de vossen, gecorreleerd met overvloedig voedsel (d.w.z.d.w.z. dat honden met meer dan één vos paarden wanneer er veel voedsel was) maar, wanneer er een wijdverspreide mislukking was van het nestelen van zeevogels op het eiland ten gevolge van de El Niño van 1982 in de Beringzee, werden de groepen monogaam (slechts één vos broedde in elke groep). De suggestie is dat wanneer de hulpbronnen overvloedig zijn, de vrouwtjes weinig te verliezen hebben door een mannetje te delen, maar in moeilijke tijden loont het om iemand te hebben die helpt de beperkte hulpbronnen veilig te stellen en voedsel op tafel te brengen. Bovendien zullen bij overvloedig voedsel waarschijnlijk meer voedsters ovuleren, zodat de mannetjes vermoedelijk een grotere keuze aan potentiële partners hebben dan wanneer het voedsel schaars is.

Het voordeel van polygynie voor de hondsvos is dat hij zijn genen verspreidt. Aangezien veel (vooral ondergeschikte) mannetjes maar één of twee keer zullen paren, helpt het rondstrooien van de jongen om ervoor te zorgen dat ten minste een aantal van hen overleeft om hun genen door te geven. Als bijvoorbeeld de dominante vos zou sterven voor de bevalling, zou een monogame hondenvos een jaar moeten wachten voor hij opnieuw kan paren.

Voor het vrouwtje helpt polyandrie om ervoor te zorgen dat haar jongen de best mogelijke selectie genen hebben om te overleven wat het leven hen ook voor de voeten werpt. Tegelijkertijd lijkt het erop dat een reegeitvos kan worden “overgehaald” om te helpen bij het grootbrengen van het nest, ook al is slechts een deel van de jongen van hem. Het Bristol-team stelde vast dat dominante mannetjes voedsel bleven geven aan de dominante vos en haar welpen, ook al waren sommige van de welpen nakomelingen van een rivaliserend mannetje. Dit suggereert dat mannelijke vossen niet in staat zijn onderscheid te maken tussen welpen die van hen zijn en welpen die dat niet zijn.

Het hoogtepunt van deze waargenomen polyandrie lijkt verband te houden met het patrimonium van vossenterritoria. Het is niet ongewoon dat opeenvolgende generaties het territorium erven waarop ze zijn geboren, dus de waargenomen promiscuïteit is waarschijnlijk een strategie om de problemen tegen te gaan die zouden ontstaan door inteelt (d.w.z. paren binnen de familiegroep).

Kant kiezen? De kloof tussen stad en platteland

Ten slotte is vaak aangenomen dat stads- en plattelandsvossen verschillende entiteiten zijn, waarbij regelmatig de suggestie is geopperd dat ze als verschillende ondersoorten moeten worden beschouwd. Het beeld hier is gecompliceerd en lijkt van stad tot stad te verschillen.

In het begin van de jaren 2000 ontdekten Peter Wandeler en zijn collega’s dat de vossen die in de Zwitserse stad Zürich leefden, zich vrijelijk vermengden met de vossen die in de perifere plattelandsgebieden leefden. De onderzoekers vonden wel een kleine tendens dat stadsvossen zich bij voorkeur voortplanten met andere stadsdieren en plattelandsdieren met andere plattelandsdieren, maar dit was waarschijnlijk meer uit gemakzucht dan uit voorkeur. Over het geheel genomen verschilden de stedelijke en plattelandspopulaties genetisch echter slechts ongeveer 4% van elkaar.

In het Verenigd Koninkrijk bleek uit een studie van een team onder leiding van Graham Smith van het Food and Environment Research Agency (FERA) in York dat de nationale vossenpopulatie genetisch goed gemengd is. In een paper uit 2015 presenteerden de wetenschappers gegevens die een verschil tussen stad en platteland van slechts ongeveer 5% aantoonden. Er was enige clustering, vossen uit East Anglia (Norfolk, Suffolk en Essex) leken meer op elkaar dan die van elders, net als die uit Zuid-Schotland en Noord-Engeland, maar over het algemeen was de differentiatie laag.

Nog recenter, werk aan vossen die in de grootste stad van Duitsland leven, identificeerde een duidelijke clustering tussen de twee demi’s. Het onderzoek, uitgevoerd in Berlijn door Sophia Kimmig van het Leibniz Instituut voor Dierentuin- en Wildlife-onderzoek en collega’s, toonde aan dat de administratieve stadsgrens een belangrijke barrière vormde voor de verspreiding van vossen, waardoor een “stedelijk eiland” van vossen ontstond dat genetisch verschilde van populaties op het omringende platteland. De gegevens suggereren een relatief zwak kader op dit moment, dat wijst op enige dispersie heen en weer tussen stedelijke en landelijke gebieden, maar de uitwisseling was voldoende beperkt om een duidelijke genetische structuur in stand te houden. Als de dispersie in de loop van de tijd afneemt, is het denkbaar dat de Belin-vossen geïsoleerd raken van hun tegenhangers op het platteland.