Red Fox Breeding – Mating & Monogamy

Na sua contribuição para o compêndio de 1975 The Wild Canids, o famoso behaviorista Mike Fox classificou os canídeos em três grupos, com base no seu sistema de criação. Fox considerou os canídeos Vulpes como sendo “tipo 1” com base no facto de serem temporariamente monogâmicos – ou seja, o par separa-se após os jovens terem alcançado a independência. Historicamente, no entanto, há muito que se considerava que as raposas eram inteiramente monógamas e, no seu artigo de 1935 no Proceedings of the Zoological Society of London, Idwal Rowlands e Alan Parkes observou:

“A raposa prateada é peculiar na medida em que a grande maioria é estritamente monógama. Isto é tão bem definido que os casais têm de se juntar algum tempo antes da época de reprodução, e se um macho morre ou se recusa a acasalar quando chega a altura é difícil ou impossível encontrar outro macho que acasale com a sua fêmea. Se um cão for acasalado com duas raposas, acasalará com uma, provavelmente a primeira em cio, e ignorará ou lutará com a outra”

Similiarmente, no seu livro de 1952, British Mammals, L. Harrison Matthews escreveu:

“O macho é monógamo e normalmente só acasala uma vez com a sua raposa; se o seu companheiro for morto, geralmente recusa-se a tomar outro, formando um exemplo de fidelidade desconhecido em outros animais selvagens.”

A crença de que as raposas eram monógamas ainda era sabedoria convencional durante meados dos anos 90, embora alguns naturalistas tenham tido as suas suspeitas de que tal possa não ser o caso durante algum tempo. Num artigo bastante obscuro para a revista Scottish Zoo and Wildlife em 1949, o naturalista de Northumberland Henry Tegner escreveu:

“Autoridades conhecedoras da raposa como J. Otho Paget e J. Fairfax-Blakeborough salientam a natureza monogâmica da raposa canina, mas, tal como recebemos o filandrete entre os humanos, estou convencido de que obtemos o mesmo na raça vulpina.”

Monogamia é geralmente rara entre os mamíferos e na grande maioria dos casos é realmente a monogamia social que é vista – ou seja, um novo parceiro será aceite após a morte do anterior. A situação nas raposas é bastante complexa e, como veremos, a presença de monogamia ou promiscuidade é largamente baseada na disponibilidade de recursos e na densidade populacional.

P>Pelo menos, as raposas parecem monogâmicas na medida em que tendem a viver aos pares (ou em pequenos grupos familiares) e o macho dominante acasalará com a fêmea dominante. Esta ligação aos pares parece durar toda a vida, embora a elevada mortalidade em algumas populações possa significar que cerca de 80% da população reprodutora pode ser constituída por novos casais, devido à morte de um parceiro. Há relatos de ligações emocionais aparentemente fortes entre o par, e Macdonald relatou um curioso comportamento de “luto” num cão raposa após o seu companheiro e crias terem sido mortos quando a terra foi escavada e gaseada; ele vagueou periodicamente por quase todo o território ladrando com o chamamento “wow-wow-wow” do staccato, tão familiar entre as raposas. Voltarei ao tema da monogamia em breve, mas cobrirei primeiro o processo que conduz à cópula.

Paga para anunciar

Como mencionado, a raposa entra no oestrous durante cerca de três semanas durante o Inverno e, durante um a seis dias deste período (cio), está receptiva a ser acasalada pelo cão. Consequentemente, o cão é frequentemente “guarda-casalheiro” durante estas poucas semanas – o cão e a raposa dormem, viajam, e até caçam juntos (geralmente com o cão a seguir a raposa) e à medida que a raposa se aproxima do cio ela pode permitir tentativas de acasalamento pelo cão. Em alguns casos, mais de um macho pode cortejar as atenções de uma única fêmea e há um relatório da reserva de Pogonno-Losinoe Island em Moscovo de quatro machos perseguindo uma única raposa.

David Macdonald observou que, à medida que a raposa se aproxima do cio, o macho segue tão perto quanto a raposa o permita, segurando o seu pincel “ram-rod”, urinando em cada objecto que passa e mostrando nenhum interesse discernível em comida. O cão investigará também de perto quaisquer marcas de cheiro que a fêmea deixe e uma fêmea não emparelhada irá observar frequentemente enquanto estiver no oestrous. No seu livro de 2001, The Blood is Wild, Bridget MacCaskill descreveu o comportamento da sua raposa de orelhas-de-leão num passeio durante a sua primeira época de reprodução:

“Ela puxou-me como se não conseguíssemos chegar a lado nenhum suficientemente depressa, deixando a sua marca em todo o lado, em caminhos, manchas de musgo, pedras de ponta plana, e geralmente certificando-se de que o mundo da raposa sabia que ela queria um companheiro.”

Similiarmente, no seu livro, Running with the Fox, o biólogo da Universidade de Oxford David Macdonald observou como a sua raposa de orelhas-de-leão “marca simbólica” (i.e. depositar algumas gotas de urina sobre) tudo ao seu alcance a uma taxa de oito vezes por minuto durante um período de quatro dias até ela ser acasalada.

A arte de woo

Principais tentativas do cão de montar a raposa tendem a ser repreendidas com muito arrogância e ranger da raposa, mas quando ela está receptiva ela permitirá que o cão a monte e o par acasalará – eles podem acasalar várias vezes durante o seu cio. Pouco antes, e durante o acasalamento, há frequentemente muita vocalização (sob a forma de pequenos gemidos e gritos) de ambas as partes e postura submissa (ver: Comportamento e Socialidade) por parte da raposa pode proceder à cópula. De facto, uma das melhores descrições do acasalamento da raposa que encontrei é dada por MacCaskill, que descreveu o comportamento antes, durante e depois da sua raposa (chamada Rusty) acasalada com um estranho. Do seu ponto de vista, numa árvore numa noite de Inverno amargamente fria, MacCaskill observou:

“Havia guinchos de excitação à medida que se encontravam e amedrontamentos rápidos à medida que se levantavam juntos em garfos de fuso para encaixotar e morder. O cão brincava ansioso, farejando os seus quartos traseiros. Submissa, e proferindo sons de convite, Rusty rolou para exibir as suas partes inferiores cinzentas pálidas. Ela provocou-o, flertou com ele, conduziu-o, sempre com os seus olhos a avaliar o que ele faria a seguir. Por duas vezes, ela defendia-o, aparentemente disposta, mas de cada vez que a sua pata se atirava ao seu flanco, ela rosnava e afastava-se. As preliminares acabaram, a raposa saivosa, fingindo indiferença. O cão, ansioso e ofegante, seguiu de imediato. A raposa agachou-se para deixar a sua marca. A cadela pôs-se de lado para a farejar, raspar, e voltar a farejar. Mais sons de chilrear da raposa. Quando eu começava a pensar se alguma vez acasalariam, ela levantou-se de repente e deixou o cão montar. O acto não era diferente de qualquer outro que tínhamos visto – uma raposa submissa, um cão que sabia instintivamente o que tinha de fazer, e um doloroso bloqueio, a julgar pelos gritos de raiva da raposa.”

Copulação dura apenas alguns segundos e, após a ejaculação, o par é trancado – uma ‘fechadura copulatória’ – por até 90 minutos (acima), devido à contracção da vagina da raposa e ao inchaço do tecido do bulbo glandis na ponta do baculum da raposa do cão descrito anteriormente. Montadas sem sucesso (isto é, aquelas que não terminam em ejaculação), e pode haver várias numa única sessão de acasalamento, não parecem resultar em bloqueio. De facto, os acasalamentos bem sucedidos (i.e. bloqueio) parecem muitas vezes ser precedidos por várias montagens de “empuxo”, e este comportamento de empuxo pode ser um prelúdio necessário para a ejaculação.

A fechadura copulatória evoluiu como um método de proporcionar a melhor hipótese possível de fertilização, impedindo que outros machos acasalassem com a raposa durante este tempo (dando assim ao esperma do cão uma vantagem de tempo sobre o de qualquer concorrente). Uma vez trancado, o cão levantará a sua perna traseira sobre as costas da raposa e os dois ficarão costas com costas: um mecanismo evolutivo que lhes permite defenderem-se de quaisquer predadores potenciais. Esta fechadura é aparentemente muito forte e deparei-me com um relato (reconhecidamente não verificado) de uma senhora que saiu para o seu jardim de trás e gritou com duas raposas trancadas, altura em que uma delas levantou um muro, arrastando a outra para trás.

p>Curiamente, no seu livro de 1999, Battle of the Sexes, John Sparks menciona velas copulatórias em raposas. As velas copulatórias são pequenos bloqueios gelatinosos que os machos implantam na vagina de uma fêmea com a qual acabaram de acasalar numa tentativa de impedir o seu acasalamento com qualquer outra pessoa. É bem conhecido entre alguns grupos animais (particularmente roedores), mas Sparks escreve:

“No caso das raposas e dos esquilos cinzentos orientais nos EUA, as fêmeas enganam as tentativas dos machos de impor mais castidade, removendo os próprios tampões de cópula de borracha dentro de segundos após o acasalamento…”

p>Embora isto seja certamente verdade para os esquilos, não consegui encontrar qualquer outra referência a este fenómeno entre as raposas e pergunto-me se Sparks se refere realmente aos esquilos raposos – parece-me que a fechadura copulatória é essencialmente o macho a fazer-se a si próprio uma ficha copulatória. Além disso, dado que um macho pode acasalar com a mesma fêmea várias vezes durante o seu cio, parece-me improvável que ele empregue uma ficha que tornaria o processo mais difícil para si próprio mais tarde. MacCaskill continuou a descrever como, após cerca de 30 minutos, o par desbloqueou e ficou junto, esticando-se e bocejando antes de se enrolarem juntos e irem dormir. Uma observação interessante de algumas quintas de peles é que os seus animais devem ser mantidos em total isolamento durante a época de reprodução, caso contrário não acasalarão.

Todos por um? Ou um para todos?

Mencionei que as raposas parecem frequentemente acasalar para toda a vida, mas isto não pressupõe monogamia. De facto, uma vez que a fêmea já não esteja em cio, a raposa já não precisa de a guardar e pode sair, geralmente apenas temporariamente, para procurar oportunidades adicionais de acasalamento. Estudos de rastreio em Bristol, por exemplo, revelaram que, após a raposa dominante ter terminado o seu cio, o macho frequentemente expande rapidamente o seu alcance – em muitos casos mais do que duplicando a distância ao longo da qual viaja – para aumentar a probabilidade de encontrar outras raposas receptivas. Durante estes movimentos reprodutivos, parece que as raposas se intrometem activamente nas áreas centrais do território vizinho (padrão bastante oposto ao observado quando as raposas se dispersam).

Dog foxes em Bristol foram encontrados a ter filhotes de cachorros a alguma distância considerável do seu território e, num caso, um macho atravessou os territórios de 18 grupos vizinhos em busca de novos companheiros, embora o cão “médio” tenha atravessado 2,7 diâmetros de território. Presumivelmente, a observação em Bristol de que, quando as fêmeas se dispersam, muitas vezes se deslocam para grupos vizinhos, o que cria elevados níveis de relacionamento entre grupos em territórios adjacentes, explica porque é que os machos dominantes se deslocam vários territórios em busca de oportunidades de acasalamento. Estas “buscas de acasalamento” ocorrem principalmente durante Janeiro e Fevereiro (Junho e Julho na Austrália), com o grosso (pouco mais de 70% em Bristol) a acontecer na segunda quinzena de Janeiro. Do mesmo modo, os mamólogos de Bristol descobriram que, à medida que as raposas se aproximam do cio, passarão frequentemente mais tempo na periferia da sua área de distribuição; isto presumivelmente coloca-as em contacto com mais machos do que se permanecessem na sua área central. As raposas são muito vocais durante este tempo (ver Comunicação) e estas chamadas parecem ser empregadas para as ajudar a encontrarem-se umas às outras, reduzindo o tempo gasto na busca.

Intrusão nas áreas nucleares de outras raposas leva invariavelmente a um aumento do confronto e, portanto, do potencial para lutas. Correspondentemente, o período de pico da mortalidade masculina é Janeiro e Fevereiro, uma vez que são mortos em lutas que competem pelo acesso às fêmeas (a frequência das mordeduras aumenta nesta altura do ano) ou atropelados durante os seus movimentos de longo alcance. Além disso, os machos raposas não parecem comer durante estes movimentos reprodutivos e, por conseguinte, perdem a condição corporal. De facto, num artigo para o Journal of Mammalogy em 1998, Paolo Cavallini apresentou os resultados do seu estudo de 205 raposas de cães de Pisa em Itália.

Cavallini descobriu que os machos maiores se alimentavam muito menos do que os mais pequenos durante o pico da época de reprodução, voltando ao normal pouco tempo depois. As fêmeas e os machos mais pequenos alimentaram-se consistentemente durante todo o período, embora os machos mais pequenos tenham perdido peso ao longo da estação. Isto, sugere Cavallini, mostra estratégias alternativas de acasalamento dependentes do tamanho em raposas vermelhas tais que:

“… os machos maiores do que a média (com maiores probabilidades de sucesso no confronto directo) passam menos tempo a caçar e a procurar alimentos e investem mais fortemente na reprodução. Poderiam mover-se mais, lutar com outros machos, e tentar acasalar com várias fêmeas … Os machos pequenos poderiam ser mais prudentes, minimizando as despesas metabólicas e continuando a alimentar-se regularmente”

Irmã de outro mister

Então, apesar das percepções iniciais de que as raposas são inteiramente monogâmicas, o rastreio e os estudos dietéticos sugerem que o quadro é mais complicado. Só há relativamente pouco tempo se dispõe de dados genéticos para ajudar a responder à pergunta. Um estudo da Universidade de Bristol publicado na revista Behavioural Ecology durante 2004, revelou uma paternidade mista nas ninhadas de raposas urbanas. A monogamia foi observada ou assumida apenas em cerca de metade de todas as tentativas de reprodução; era comum que as fêmeas fossem acasaladas por mais do que um cão (poliandria) e que os machos acasalassem com mais do que uma raposa (poligenia). Ao analisar as ninhadas de paternidade conhecida, verificou-se que 16 ninhadas (38%) eram produto de mais do que um pai, enquanto o número aumentou para 20 (69%) quando as ninhadas de paternidade desconhecida foram incluídas na análise.

Em média cada ninhada era produto de dois pais, embora em qualquer lugar até sete machos diferentes possam ter sido responsáveis pelo acasalamento de uma única ninhada. Mais interessante ainda foi a observação de que, das 30 ninhadas para as quais a paternidade pôde ser determinada, apenas seis (20%) foram filhados por machos do mesmo grupo social. Verificou-se que, embora tanto as raposas dominantes como as subordinadas acasalassem com machos dentro do seu grupo social, a maioria das crias produzidas por fêmeas subordinadas eram filhadas por machos fora do seu grupo. As fêmeas dominantes e subordinadas produziam crias com machos dominantes e subordinados de outros grupos sociais, mas as raposas dominantes não produziam crias com machos subordinados do seu grupo. Os indivíduos dominantes de ambos os sexos reproduziram-se em cada oportunidade de reprodução, enquanto os indivíduos subordinados apenas o fizeram 40% (machos) ou 56% (fêmeas) da época. Foi observado incesto (isto é, acasalamento com os parentes), mas tais ocorrências são consideradas raras.

p>p>Interessantemente, os alimentos também podem desempenhar um papel nesta promiscuidade. Um estudo sobre raposas do Árctico (Vulpes lagopus) de Cassandra Cameron e colegas da Université du Québec à Rimouski no Canadá, publicado em Behavioural Ecology durante 2011, relata que os acasalamentos extra-pares eram mais comuns onde os alimentos são abundantes, sendo as raposas mais propensas à monogamia em áreas onde os alimentos são escassos. Uma observação semelhante foi feita por Cynthia Zabel e Spencer Taggart entre as raposas vermelhas de Round Island, Alasca, durante o início da década de 1980.

Num artigo sobre Comportamento Animal durante 1989, Zabel e Taggart relatam que a poligenia ocorreu entre as raposas, correlacionada com comida abundante (i.e. cães acasalavam com mais de uma raposa quando havia muita comida) mas, quando houve um fracasso generalizado de nidificação de aves marinhas na ilha como resultado do El Niño de 1982 no Mar de Bering, os grupos tornaram-se monógamos (apenas uma raposa criada em cada grupo). A sugestão é que quando os recursos são abundantes as fêmeas têm pouco a perder com a partilha de um macho, mas quando os tempos são difíceis compensa ter alguém para ajudar a assegurar recursos limitados e a pôr comida na mesa. Além disso, quando a comida é abundante, é provável que mais raposas ovulem, pelo que os machos têm presumivelmente uma maior escolha de potenciais companheiros do que quando a comida é escassa.

A vantagem da poligenia para o cão raposa é que ele espalha os seus genes por aí. Considerando que muitos machos (especialmente os subordinados) só viverão o tempo suficiente para procriar uma ou duas vezes, espalhar as crias em redor ajuda a assegurar que pelo menos algumas delas sobrevivam para transmitir os seus genes. Por exemplo, se a raposa dominante morresse antes de dar à luz, um cão raposo monógamo teria de esperar um ano antes de poder acasalar novamente.

Para a fêmea, a poliandria ajuda a assegurar que a sua ninhada tenha a melhor selecção de genes possível para os ajudar a sobreviver ao que quer que a vida lhes atire. Ao mesmo tempo, parece que um cão raposa pode ser “enganado” para ajudar a criar a ninhada, mesmo que apenas algumas das crias possam ser dele. De facto, a equipa Bristol observou que os machos dominantes continuaram a fornecer alimento à raposa dominante e às suas crias, apesar de algumas das crias serem descendentes de um macho rival. Isto sugere que os machos raposos são incapazes de discriminar entre as crias que são deles e as que não são.

A culminação desta poliandria observada parece estar ligada ao património do território da raposa. Não é raro as gerações sucessivas herdarem os territórios em que nasceram, pelo que a promiscuidade observada é provavelmente uma estratégia para contrariar os problemas que surgiriam com a consanguinidade (isto é, o acasalamento dentro do grupo familiar).

Lado da consanguinidade? A divisão urbano-rural

Finalmente, tem sido frequentemente assumido que as raposas urbanas e rurais são entidades distintas, com a sugestão de que devem ser consideradas subespécies diferentes apresentadas periodicamente. O quadro aqui é complicado e parece variar de cidade para cidade.

p>Durante o início dos anos 2000, Peter Wandeler e os seus colegas descobriram que as raposas que vivem na cidade suíça de Zurique se entrebravam livremente com as que vivem em zonas rurais periféricas. Os investigadores descobriram uma pequena tendência para as raposas urbanas se reproduzirem preferencialmente com outros animais urbanos e animais rurais com outros animais rurais, mas isto foi provavelmente tanto por conveniência como por preferência. No entanto, em geral, as populações urbanas e rurais eram geneticamente apenas cerca de 4% diferentes umas das outras.

No Reino Unido, um estudo realizado por uma equipa liderada por Graham Smith na Food and Environment Research Agency (FERA) em York descobriu que a população nacional de raposas era geneticamente bem misturada. Num documento de 2015, os cientistas apresentaram dados que mostram uma diferença urbano-rural de apenas cerca de 5%. Houve alguma aglomeração, as raposas de East Anglia (Norfolk, Suffolk e Essex) eram mais semelhantes umas às outras do que as de outros, tal como as do sul da Escócia e do norte de Inglaterra, mas em geral a diferenciação era baixa.

Mais recentemente, os trabalhos sobre raposas que vivem na maior cidade da Alemanha identificaram aglomerações distintas entre os dois demes. A investigação, realizada em Berlim por Sophia Kimmig no Instituto Leibniz de Investigação Zoológica e da Vida Selvagem e colegas, descobriu que a fronteira administrativa da cidade era uma barreira significativa à dispersão da raposa, criando uma “ilha urbana” de raposas que era genericamente distinta das populações das zonas rurais circundantes. Os dados sugerem uma estrutura relativamente fraca na actualidade, indicando alguma dispersão entre áreas urbanas e rurais, mas o intercâmbio foi suficientemente reduzido para manter uma estrutura genética clara. Se a taxa de dispersão se reduzir com o tempo, é concebível que as raposas de Belin possam ficar isoladas das suas congéneres rurais.